В края на 60-те г. на ХХ в., авторски колектив в състав арх. Мила Минева, инж. А. Конфорти, инж. Г. Даскалов, инж. Желев, арх. Сл. Василев, проектира първата за страната, специално построена за целта (галерия) сграда. До тогава, обичайна практика е, да бъдат преустройвани за това сгради, строени с друго предназначение (старата сграда на кюстендилската галерия е преустроена еврейска синагога). През 1968 г. започват изкопните работи по нейното строителство, а след официалното й откриване на 24 ноември 1972 г., дълго време новата Галерия в Кюстендил е и единственото в България здание, специално замислено, проектирано и съоръжено като художествена галерия с всички произтичащи от това възможности за оптимална дейност: да представя основно творчеството на големия художник, при това по специфичен начин. Интериорът е подчинен изцяло на идеята за създаване подходяща среда за картините на Майстора. Той излъчва същата простота и хармония, както платната, експонирани върху изчистените стенни плоскости на залите, върху които липсват каквито и да е прозорци или ниши. Това налага конструкцията да е изцяло отворена в горната си част, а покривът да е двоен и стъклен.

И днес сградата респектира с богатото си обемно-планировъчно решение. Изложбената й площ е 734 кв.м, разпределена в осем експозиционни зали. Пространствата им са решени на нива, свързани от общото естествено горно осветление на тавана (система „Оберлихт”) и осигуряващи кръгова линия на движение (галерията сама ви „води” из своите пространства). Именно горното осветление дава възможност на всяко следващо поколение посетители да вижда произведенията на Майстора на същата естествена светлина, на която той ги е създавал, рисувайки на полето. Естественото дифузно проникване на дневната светлина е комбинирано със сложно изкуствено осветление, което от скоро е изцяло подменено. Предназначено е за мрачните къси зимни или дъждовни дни.

В края на 70-те г. на ХХ в. започва втори етап от строителството на Галерията – т.н. „разширение“. То цели да осигури допълнителна експозиционна площ за плеядата големи имена от т. н. „Кюстендилска художествена школа“. Междувременно, при изкопните работи са открити ценни археологически артефакти. Разкрита е северната крепостна стена на древна Пауталия и част от сгради и строежи на средновековен Велбъжд. Това налага преработване на архитектурната и конструктивната концепция на разширението, включително и зала за антично изкуство. „Новата част“ на галерията добавя към „Старата част“ още 1375 кв.м.

Тоталната финансова и икономическа криза от началото на 90-те г. на ХХ в., водят до фактическото „замразяване“ на строителството за неопределено време, макар че предвиденото разширение в общи линии е напълно построено. От 2012 г. насам Галерията все пак „усвоява“ част от недостроена си площ, използвайки я за разнообразни арт-събития.